23 июня 1925 года по решению ЦК ВКП(б) и СНК были учреждены премии имени В. И. Ленина. С 1926 по 1935 годы они присуждались за научные труды с учетом идеалов В. И. Ленина, особенно в области сближения науки с жизнью. После восстановления премий 15 августа 1956 года они стали присуждаться ежегодно ко дню рождения В. И. Ленина — 22 апреля.
С 1957 года премии вручались за выдающиеся научные работы, архитектурные и технические достижения, изобретения, внедренные в экономику, а также за выдающиеся литературные и художественные произведения. В 1960 году были добавлены премии в области журналистики и публицистики.
С 1957 года премии вручались ежегодно (за исключением 1958 и 1966 годов), а с 1967 года — раз в два года. Были также присуждаемы «закрытые» премии за работы в оборонной сфере, о которых не публиковались постановления.
Изначально присуждалось 42 премии, а с 1961 года, согласно положению, количество могло достигать до 76 премий в год. В 1967 году это число было сокращено до 30. Лауреаты получали диплом, золотую медаль и денежную премию в размере 7500 рублей.
Ленинская премия была высшей государственной наградой в период с 1956 по 1967 год, пока не была учреждена Государственная премия СССР. Дипломы Сталинских премий были заменены на дипломы Государственных премий СССР.
Согласно постановлению от 9 сентября 1966 года, премии присуждались раз в два года (в том числе по науке и технике, литературе и искусству). В 1970 году была добавлена премия за произведения для детей.
Положение о премиях было утверждено 17 февраля 1967 года. Оно определяло круг организаций, имеющих право выдвигать работы на Ленинскую премию, а также условия представления работ.
Решения о присуждении премий принимали комитеты по Ленинским премиям при Совете Министров СССР, а постановления публиковались в печати ко дню рождения В. И. Ленина. Лауреаты получали почётные награды и звание «Лауреат Ленинской премии». Премии не присуждались повторно.