Дмитрий Павлович Рябушинский окончил Московскую практическую академию коммерческих наук с золотой медалью в 1901 году.
В 1904 году, при содействии Н. Е. Жуковского, создал и возглавил первый в мире Аэродинамический институт на своём имении Кучино под Москвой. На оборудование института он потратил в первый год 100 тысяч рублей и 36 тысяч рублей ежегодно.
В 1906-1920 годах издавался «Бюллетень Аэродинамического института в Кучине» (5 выпусков до 1914 года в России и шестой выпуск в Париже, все на французском языке). С 1908 по 1912 год учился в Московском университете, получив степень магистра в 1916 году на кафедре теоретической и практической механики, возглавляемой Н. Е. Жуковским. С 1916 года приват-доцент университета, читал курсы по теории упругости и аэродинамике. В 1916-1917 годах академического года сделал три научных доклада в Московском математическом обществе.
В апреле 1918 года по его просьбе Аэродинамический институт был национализирован, а в 1921 году переименован в Московский институт космической физики и позже стал частью Государственного научно-исследовательского геофизического института. В октябре 1918 года, после краткосрочного ареста Петроградским ЧК, Рябушинский уехал в эмиграцию в Данию, затем во Францию в 1919 году. Не принимая французского гражданства и сохраняя «нансеновский» паспорт русского эмигранта, он испытывал много трудностей. С 1923 года прочёл свыше десяти курсов лекций в Сорбонне, но только в качестве «приглашённого иностранного учёного».
Рябушинский был президентом Русского философского общества и Ассоциации по сохранению русских культурных ценностей за рубежом. Опубликовал более 200 научных работ. Он также был одним из основателей Русского высшего технического училища во Франции: с 1931 года был профессором этого училища и заведующим кафедрой теоретической механики.
В 1932 году он получил премию А. Базена от Парижской академии наук за экспериментальные исследования, а в 1935 году был избран членом-корреспондентом академии по представлению Анри Вийя.
Дмитрий Павлович Рябушинский скончался 22 августа 1962 года в Париже. Его прах покоится на кладбище в Сент-Женевьев-де-Буа под Парижем.